出身于高松藩下级武士家庭。少年时爱好本草学，擅长诗歌、绘画，受到高松藩藩主松平赖恭的赏识。1752年被派往长崎学习，拜著名本草学家田村兰水为师，研究本草学和生物学。1757年在江户汤岛举办日本史上第一次药用植物博览会，引人注目。1763年出版日本科学史上重要学术专著《物类品骘》。此后潜心研究西洋画法，注重彩色和构图，烧制瓷器(称“源内烧”)，制造玻璃温度计、石棉，尤以制作摩擦起电机最为惊人，对日本近代科学技术的发展有卓越贡献。1778年因杀伤二人而入狱。翌年于狱中病死。后刊有《平贺源内全集》(全二卷)。

       小时候完成字画“お神酒天神”，然后向藩里的医生学习博物学并且在十三岁时获得认可，另外自己除学习儒学外同时也会作俳谐。1748年父亲死后，在藩里的仓库工作。1752年，前往长崎游学、学习博物学、荷兰语、医学、油画等。留学回来后辞掉藩里的工作，并让妹妹迎来婿养子继承家业，自己放弃家督的身份。

       之后在大阪、京都学习，1756年出发前往江户成为博物学者田村元雄的弟子进而向他学习博物学，并且为了学习儒学也在林家的孔庙居宿。接着第二次前往长崎游学，学习采矿和精炼的技术。然后数次召开物产博览会、1762年他在江户的汤岛展开第五次物产会的“东都药品会”，使他的知名度因此传到了江户、并和杉田玄白结为好友。后来作为高松藩的家臣而再次被登用，但为了专心学问而辞去。1761年他在伊豆发现了矿床，并且以矿物掮客身份工作。这时也被幕府老中的田沼意次所认识。

       1763年出版u2018物类品雞2019。因为对于荷兰的博物学相当关心，因此自己得到一本原文书并专心学习。同时他也参与文艺活动并有执笔写这类的教科书。明和年间他参与将产业企业化的活动，1773年被秋田藩的佐竹义敦聘请来指导开发矿山、然后他又传授秋田藩士小田野直武“兰画”的技巧。另外他也指导秩父的炭烧和荒川通船工程。现在在奥秩父的中津峡附近、还残留源内所设计并长期逗留的建筑物“源内居”。

       1776年（安永5年）他得到了一台荷兰制的静电产生装置，并将它加以复元。1745年，莱顿瓶在欧洲发明了以后，平贺源内在1770年从荷兰人首次得到类似的静电产生装置。1776年，他更将它改良。该装置中静电的产生是由于当中的玻璃管与镀金棒摩擦而来的，并制造出许多电力的效果。这些发电装置被复制并获日本人采用，并称之为“エレキテル”（即摩擦起电器，荷文原为elektriciteit）。就像欧洲，该装置是用作好奇玩意，如在某物体上方产生闪光，或认为该装置在医疗上有帮助。在《红毛杂话》中，“エレキテル”被描写成能从人体中抽走闪光，用作治病的装置。在一些售卖西方珍奇玩意的商店，这款装置获大众青睐。这一类型装置后来被其他学者改良，如佐久间象山。

       1776年搬到桥本町。隔年1778年（安永7年）、因为误伤2人而入狱，翌年在狱中死亡，享年52。葬礼由杉田玄白举行，但因为幕府的许可没有下来、因此他的葬礼是在墓碑和遗体都没有的情况下举行。关于他的晚年有许多说法，有传出他杀了木工秋田屋九五郎，然后受到田沼意次的保护而得以安享天年。

平贺源内的戒名为智见灵雄。其墓所在浅草的总泉寺。

       本人是一名，所以在他的一生中都没有结婚，据说相当喜爱歌舞伎演员（江户时代的歌舞伎演员都是男人扮演）。

       以翻译u2018解体新书u2019的杉田玄白为首，在当时的兰学者之间，源内的名声不但相当大而且为人所知。在玄白的回忆录u2018兰学事始u2019里面就有一章是关于他和源内的对话。玄白也在源内的墓碑上留下“嗟非常人、好非常事、行是非常、何死非常”（是个不一样的人、喜欢不一样的事、行事作风也不一样、最后却死得和别人不一样），对于源内的才能相当敬佩却叹息他的死去。

       作为科学家的业绩有介绍荷兰制的静电产生装置、开发石棉等。并有一说是他也是竹蜻蜓的发明人，所以他可能是史上第一个把这个当作螺旋桨的人。一般认为他有研究气球和电力并且要加以实用化。但结果是这些实用的研究都没用上，这也是后世对他的评价一分为二的原因。

       然后作为源内代表作的静电产生装置，是他把故障的荷兰货加以修复，所以有个有力的说法是源内自己对于这台装置的原理其实不是相当明白。

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       在许多的日本电影、动画、漫画中，只要里面有叫做源内的发明家或科学家，都是以平贺源内为原型创作出来的人物。