1928年4月18日生于特列奥尔曼县图尔努-默古雷莱市的一个商人家庭。1935—1939年在家乡读书，1939—1947年读中学，1947—1951年就读于布加勒斯特经济研究学院经济管理系，获经济学硕士学位。1948年加入罗马尼亚共产主义青年联盟（1949年改称罗马尼亚劳动青年联盟，1965年改称罗马尼亚共产主义青年团）。早在学生时代就开始从事新闻工作，1948—1949年在《自由特列奥尔曼》县报工作。1950—1956年在《现代》周刊编辑部工作，历任编辑、科长、副总编辑。1953年11月加入罗马尼亚工人党（1965年改称罗马尼亚共产党），1956年毕业于“安德烈·亚历山德罗维奇·日丹诺夫”高等社会科学院。

1956年在罗马尼亚劳动青年联盟第二次代表大会上当选为劳动青年联盟中央执行委员会委员。应尼古拉·齐奥塞斯库的邀请，1956年7月任劳动青年联盟机关报《青年火花报》总编辑。1960年任国家通讯社——罗马尼亚通讯社（罗通社）社长。1962年6月29日—1965年2月6日任国家文化和艺术委员会副主席。1965年1月—1968年12月任罗共机关报《火花报》总编辑。

1965—1969年当选为巴纳特州费格特选区大国民议会代表，1969—1975年当选为阿拉德县南阿拉德选区大国民议会代表，1975—1980年当选为阿尔巴县阿尔巴尤利亚选区大国民议会代表，1980—1985年当选为雅西县科波乌选区大国民议会代表，1985—1989年为穆列什县雷京选区大国民议会代表。他还是大国民议会外交事务委员会副主席和大国民议会国家议会间委员会委员。

1965年7月23日在罗马尼亚共产党第九次代表大会上当选为罗马尼亚共产党中央委员。1968年4月升为罗马尼亚共产党中央政治执行委员会候补委员，同年12月任中央书记处书记。1969年8月12日在罗马尼亚共产党第十次代表大会上当选为罗共中央政治执行委员会委员、中央书记处书记，主管文化、艺术、新闻和意识形态工作。1971年3月18日—1971年9月15日任罗马尼亚全国广播电视委员会主席。1971年7月15日—1971年9月15日任国家文化和艺术委员会主席，1971年9月15日—1976年11月4日任社会主义文化和教育委员会主席。1976年11月8日—1978年8月25日再次任罗马尼亚全国广播电视委员会主席。1971年当选为罗马尼亚社会主义民主和团结阵线全国委员会委员。

1974年11月27日在罗马尼亚共产党第十一次代表大会上当选为罗共中央政治执行委员会委员。1975年4月任国家文化遗产中央委员会主席。1977年2月3日负责监督《火花报》、《社会主义时代》杂志、罗马尼亚通讯社的工作，并负责与群众和非政府组织的关系工作。1977年12月26日任罗共中央书记处书记兼中央新闻出版和广播电视部部长、新闻出版和印刷协调委员会主席。1979年11月在罗马尼亚共产党第十二次代表大会上当选为罗共中央政治执行委员会委员、政治执行委员会常设局委员、中央书记处书记，主管新闻出版、广播电视和意识形态工作。1981年8月18日—1989年12月22日任罗共中央“斯特凡·乔治乌”社会经济政治教育研究学院院长。他还是罗马尼亚社会政治科学院院士。1981年11月25日被解除中央书记处书记职务。在1984年11月罗共“十三大”和1989年11月罗共“十四大”上均当选为罗共中央政治执行委员会委员。

杜米特鲁·波佩斯库曾五次访问中国。

杜米特鲁·波佩斯库曾荣获众多功勋奖章和荣誉称号，1957年被授予三级劳动勋章，1959年被授予二级劳动勋章，1964年被授予“罗马尼亚人民共和国之星”四级勋章，1966年被授予三级“图多尔·弗拉迪米列斯库”勋章，1971年被授予“罗马尼亚社会主义共和国之星”一级勋章，1981年被授予一级劳动勋章、一级“八·二三革命”勋章，1984年被授予罗马尼亚“为社会和民族解放，反法西斯和反帝国主义革命40周年”纪念勋章。

杜米特鲁·波佩斯库是最早吹捧齐奥塞斯库夫妇的中央领导人之一。作为罗马尼亚舆论和意识形态的最高负责人，在树立尼古拉·齐奥塞斯库的个人崇拜中发挥了重要作用。他把尼古拉·齐奥塞斯库与伯利克里、拿破仑·波拿巴、亚伯拉罕·林肯相提并论，为齐奥塞斯库歌功颂德。在齐奥赛斯库的操纵和授意下，波佩斯库开动宣传舆论机器，极力美化、鼓吹齐奥塞斯库的“英明领袖”形象和“丰功伟绩”。同时，他还大力推崇“第一夫人”埃列娜·齐奥塞斯库。

罗马尼亚记者和作家扬·莫勒形容波佩斯库在塑造齐奥塞斯库的公众形象中的作用就如同希特勒的宣传部长约瑟夫·戈培尔。

在这种氛围下，罗马尼亚共产党对齐奥塞斯库的评价也越来越高。1969年罗共“十大”前后，齐奥塞斯库被称为是“贯彻党的马列主义政策的化身”，“杰出的马列主义领袖、热忱的爱国者和国际主义者”。齐奥塞斯库50岁生日时，国内称齐奥塞斯库是“思想家”、“理论家”、“创造性地丰富和发展了马列主义”。到60岁生日时，已经称齐奥塞斯库为“伟大的革命领袖”、“英明领袖”、“现代罗马尼亚的思想家和缔造者”、“历史的创造者”、“人民最高品德和最高理想的代表”。

1974年罗共“十一大”时，大会决议中专门有一段颂扬齐奥塞斯库的话，称齐奥塞斯库为当代的“英雄”，同时强调罗共“九大”以来的成就，贬低以前的领导。中央执委兼中央书记波佩斯库竟说，齐奥塞斯库“在历史上的作用及其真正的影响只有我们的后代才能理解”，并把齐奥塞斯库同历史上的封建大公相提并论。1979年罗共“十二大”，又将齐奥塞斯库捧为“举世尊敬的伟大领袖和政治活动家”，从1982年起，把齐奥塞斯库执政以来的年代称做“齐奥塞斯库时代”，齐奥塞斯库时代也成了罗马尼亚“几千年历史上成就最卓著的时代”，说齐奥塞斯库对罗作出了“决定性的”和“不可估量的”贡献。以后又进一步称齐奥塞斯库是“民族英雄中的伟大英雄”，“人道主义精神的共产主义者”，“当代世界的杰出人物和光辉战士”等。

罗共“十四大”通过的文件称罗共九大开创的黄金时代——“齐奥塞斯库时代”，是罗马尼亚人民全部历史上硕果累累的时代，“九大”把罗马尼亚全国人民最爱戴的儿子、现代社会主义罗马尼亚的天才缔造者、带领全民族走上进步和福利道路的高瞻远瞩的领袖，共产主义运动和国际政治生活的卓越人物，社会主义和共产主义事业、世界和平和合作胜利的坚定不渝的战士选为罗共领袖”。甚至不顾历史事实，说齐奥塞斯库和夫人对组织1939年5月1日大游行作了“关键性、决定性的贡献”，这次游行是当时欧洲反法西斯的“首次重要行动”。其实齐奥塞斯库当时才21岁，只是罗共青团书记。领导全国工人罢工、示威游行和示威活动的是党组织。齐奥塞斯库的生日成了全国为他歌功颂德的朝圣日。在齐奥塞斯库执政的后期，每逢他的生日，各种形式的祝寿活动往往要持续一个月左右。有组织的贺电、贺信、诗歌、文章等每年都汇集出版厚厚的一册。

埃列娜也分得了“党和国家的卓越战士”，“杰出的科学家、政治家”，“光辉的国务活动家”等桂冠。她俨然以“国母”自居，生日也由全国庆祝，人们在各种大会上的发言，在呼完“敬爱的总书记齐奥塞斯库同志”之后，必呼“尊敬的埃列娜同志”。

齐奥塞斯库大搞“个人迷信”和建立家族统治，波佩斯库在其中无疑起到了推波助澜的作用，充当了吹鼓手和总导演的角色。

曾任罗共中央候补执委兼中央书记，1989年剧变后三次当选罗马尼亚总统的扬·伊利埃斯库在2011年接受中国学者孔寒冰（北京大学国际关系学院教授，博士生导师）的采访时曾说，“······齐奥塞斯库认为自己无所不能，个人崇拜发展得很快。他旁边又有一些投机分子，一些像波佩斯库这样的人。这些人都很聪明，但也很坏。波佩斯库说，齐奥塞斯库是我们历史上的“大公”的继承人。毛雷尔在1976年就退出了领导层，而波德纳拉希早在1970年就退出了。因此，齐奥塞斯库周边都是一些对他尽说好话的人，这些人文化水平比较低，真正的知识也比较少，他们就是好啊好啊、对啊对啊，完全服从齐奥塞斯库个人。”

1989年12月22日罗马尼亚政局发生剧变后，波佩斯库被逮捕，1991年12月被布加勒斯特特别军事法庭宣布无罪释放。随后，罗马尼亚总检察院提起特别诉讼，1992年4月再次入狱，被判处有期徒刑14年。

1994年3月，总统扬·伊利埃斯库发布特赦令，杜米特鲁·波佩斯库、保罗·尼古列斯库-米齐尔、斯特凡·安德烈、利娜·乔巴努、卢德维克·法泽卡什等一批在1989年12月剧变后被逮捕的前罗党政高级领导人获释出狱。获释后的波佩斯库居住在布加勒斯特的一所公寓内过着退休生活，并撰写回忆录。

杜米特鲁·波佩斯库在罗马尼亚有诗人、杂文作家之称，创作和发表了许多散文、诗歌和旅行游记。主要作品有：《欧洲之路》、《旅行者的印象：埃及、伊拉克、古巴三国游记》、《你的票》；诗集《献给当选者》、《广场上的人》、《品味内核》、《蓝色鳐鱼》、《失眠的龙》；杂文集《步出迷宫》；小说：《拳头与棕榈》（罗马尼亚三部曲）、《蜡像馆》、《无色》、《灰烬中的奥尔尼卡》等。