约翰·卡文迪许勋爵在 1732年 10月22日出生，父母分别是威廉·卡文迪许，第三代德文郡公爵及凯瑟琳·霍金斯（Catherine Hoskins）。约翰在家中七名兄弟姊姊中排行第六，对上有三名兄长及两名胞姐，对下则有一名胞妹。约翰的长兄威廉后来继承父亲的公爵爵位，是为威廉·卡文迪许，第四代德文郡公爵，曾自 1756年至 1757年任 首相。约翰早年曾在 剑桥大学彼得豪斯学院受教，后于 1753年取得 文学硕士学位毕业。

卡文迪许从大学毕业后随即投身政治，他在 1754年 4月15日当选 下议院的 多塞特威茅斯及墨尔库姆雷吉斯（Weymouth and Melcombe Regis）选区议员，到 1761年 3月30日改任 约克郡纳尔斯伯勒（Knaresborough）选区议员，后又于 1768年 3月21日改任约克选区议员。在议会中，他成为 辉格党罗金汉侯爵一派的支持者，罗金汉在 1765年 7月出任 首相时，他随之获委任为财政部委员，但很快就因罗金汉在 1766年 7月下野而卸任。

卡文迪许此后在议会处于在野状态，一直到 1782年 3月，罗金汉侯爵随着英国在 美国独立战争中战败而第二度出任首相，并在 3月27日委任卡文迪许为 财政大臣，同日他又获委为枢密院顾问官。不过，罗金汉突然在同年 7月1日死于任内，政府随即出现分裂。罗金汉死后， 乔治三世委任亲皇室的 内政大臣 谢尔本伯爵接任首相，但外相 查尔斯·詹姆士·福克斯及卡文迪许皆大表反对，并向乔治三世要求由 波特兰公爵出任首相。他们的请求被拒绝后，两人与其他罗金汉党人旋于 7月从内阁辞职，谢尔本却邀请 托利党的小皮特加入内阁，接任财相，使辉格党进一步陷入严重分裂。

到翌年，福克斯与托利党前首相 诺斯勋爵组成“诺斯-福克斯联盟”，成功在 1783年 4月击倒谢尔本上台执政，并以波特兰公爵担任首相，约翰·卡文迪许勋爵遂第二度获委任为财相。然而，与第一段任期一样，他的第二段任期相当短促，波特兰政府未几在 12月因《印度草案》被上院否决而垮台，卡文迪许随之卸任财相。波特兰下野后，首相一位由小皮特继任，小皮特出任首相至 1801年为止，卡文迪许亦再无到内阁供职。

卡文迪许卸任财相后不久，就在 1784年 4月失去下院约克选区议席，退出下院。此后他一度淡出政坛，但在 1794年 5月22日当选 德比郡选区议员而重返下院，后又于 1796年年中的大选连任，但这时的卡文迪许已经时日无多。他在同年 12月18日卒于兄长位于特威肯汉姆（Twickenham）的宅第，终年64岁。卡文迪许终生未婚，死时无子无女，其下院德比郡议席则由侄儿乔治·卡文迪许勋爵（Lord George Cavendish）取得。

荣誉P.C.（ 1782年 3月27日）