2012-13赛季，德梅特里·米切尔在主场对阵水晶宫U-18队的比赛中替补登场，完成了自己在曼联U-18队的处子秀。在第一个赛季里，米切尔18次首发，4次替补，共打入6球。那时，米切尔在场上大多数时间都司职边锋。

2014-15赛季，伤病一直困扰着米切尔，整个赛季米切尔才得到了9次首发，4次替补的机会。尽管如此，米切尔还是交出了5个进球的答卷。

2015年6月1日，德梅特里·米切尔与曼联正式签下个人的第一份职业合同。2015-16赛季，米切尔又一次遭遇伤病困扰。这个赛季，米切尔只出场了6次，其中还包括三次替补。不过，在伤愈复出后，米切尔给予球队很大的帮助。在那个赛季，曼联U-21队赢得了兰开夏郡青年冠军杯以及2015-16赛季英超U-21联赛冠军。

2016-17赛季，米切尔的职业生涯迎来了巨变。因为原本球队的左边后卫卡梅伦·博斯维克-杰克逊被租借至英冠的狼队锻炼，米切尔不得不从左边锋的位置回撤到左边后卫，以填补左边后卫的空缺。此后，米切尔逐渐适应了位置的改变，并发挥自己速度上的优势积极前插，同样收获了不少的助攻和进球。

2020年9月，布莱克浦官方宣布，英格兰后卫米切尔自由转会加盟球队。

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