约翰·鲁尼与他的兄弟们一同于埃弗顿青训系统受训，惟于14岁时被弃用。他于2007年加盟英乙俱乐部马科斯菲尔德的足球学院，当时约翰仍就读其中学最后的一年，球队与其学校取得协议，让他周一与周二随青年队训练，周三傍晚参加足球学院，而周日则为U-16青年队上场[1]。同年暑假表现出色的约翰获提供两年奖学金。

约翰于2008年3月24日主场对巴尼特于完场前首次后补为一队上场[2]；季末对切斯特城更首次获派首发上场[3]。7月14日约翰签署为期两年的首份职业合约[4]。

在2008/09年球季获得数场后补上场机会后，于2009年3月14日主场迎战伯恩茅斯再次首发上场[5]；两周后作客达根汉姆射入个人首个入球[6]；4月11日作客切斯特城，约翰再下一城，于离门20码“窝利”射入先拔头筹[7]。首个正式球季在联赛上场14场，其中10场担任首发，射入两球。

约翰的表现吸引一众英超俱乐部的注目[8]，但2009/10年球季他的脚风不顺，直到2009年10月6日英格兰联赛锦标2-4负于卡莱尔联才射入首球[9]；10天后作客车顿咸才打破本季9场联赛的入球荒[10]。2010年2月约翰获邀到英冠俱乐部德比郡试训1周，并参与预备队对谢菲尔德联的赛事[11]，但赛事因大雪取消，打比郡主教练尼祖·哥洛夫表示对约翰操练表现满意，仍需观察实战表现才决定来季会否提供合约[12]。约翰于3月3日代表打比郡预备队上场对谢周三，踢足全场90分钟，赛后返回马科斯菲尔德[13]。

最终尼祖·哥洛夫决定放弃约翰，两季以来仅为马科斯菲尔德射入4球，虽然球队仍然提供新合约，但他在季后在一支英甲球队跟操而没有续约[14]。

季前约翰跟随哈德斯菲尔德试训，但无法赢得一纸合约[15]。他其后转赴美国参加不同球队的试训，并与美国职业足球大联盟签约参加2011年“美职联超级选秀会”（MLS SuperDraft），于第二轮第25选获纽约红牛相中[16]。

约翰·鲁尼虽然在英格兰出生，亦具有代表爱尔兰参加国际赛的资格，他曾表示愿意为爱尔兰效力[17]。

约翰·鲁尼迁入哥哥位于柴郡切尔滕纳姆（Prestbury）的居所，距离马科斯菲尔德主场仅20分钟车程，方便他日常往返。当时仍为学徒球员身份赚取周薪150英镑的约翰被队友取笑，如付不起租金，只好为哥哥买杯面填数[18]。